Redan som 18-åring blev Dahl Tomasson 1994 proffs i den nederländska klubben SC Heerenveen där han gjorde succé. Efter tre år i klubben flyttade han till England och Newcastle United men i England gick det inte lika bra, och efter ett år i klubben återvände han 1998 till Nederländerna, denna gång till Feyenoord, där han vann både ligan och Uefacupen. I Uefacupfinalen den 8 maj 2002 gjorde han det avgörande målet.
Efter de framgångsrika åren i Nederländerna flyttade Dahl Tomasson till Italien och storlaget AC Milan. Första året hade han svårt att ta en plats i Milan som redan hade många anfallare. Hans andra säsong i klubben gick bättre efter att Filippo Inzaghi blivit skadad. I sin tredje och sista säsong i klubben var han med om att ta AC Milan till final i Uefa Champions League genom att bland annat göra mål i semifinalen mot PSV Eindhoven. I finalen mot Liverpool FC den 24 maj 2005 blev det förlängning och slutligen straffsparkar. En av dessa slogs i mål av Dahl Tomasson, men trots det förlorade Milan straffsparksläggningen och därmed finalen. Säsongen därefter spelade han i VfB Stuttgart och sedan i Villarreal innan han år 2008 återvände till Nederländerna och Feyenoord där han avslutade sin aktiva spelarkarriär år 2011.
Dahl Tomasson debuterade i danska landslaget mot Kroatien 1997 och gjorde under sina 13 år i landslaget (1997–2010) 52 mål, vilket är tangerat mest i danska landslaget genom tiderna.
Jon Dahl Tomasson hade efter sin aktiva karriär olika tränaruppdrag i Nederländerna innan han 2016 presenterades som assistent för danska landslaget under nytillträdde förbundskaptenen Åge Hareide.
Den 5 januari 2020 meddelades att Jon Dahl Tomasson skulle lämna landslagsuppdraget och ta över som huvudtränare för Malmö FF.[1] Den 8 november samma år säkrades föreningens 21:a SM-titel i Allsvenskan. Den fjärde december 2021 säkrade Malmö FF, fortfarande under ledning av Dahl Tomasson, sitt andra raka SM-guld. Under samma säsong lyckades Malmö FF dessutom kvalificera sig för gruppspel i Uefa Champions League.
Den 14 juni 2022 anställdes Dahl Tomasson som ny huvudtränare i Blackburn Rovers.[2] Han lämnade denna befattning i februari 2024.[3]
Den 26 februari 2024 meddelade Svenska Fotbollförbundet att Dahl Tomasson hade utsetts till ny förbundskapten för Sveriges landslag.[4] Under hösten 2024 ledde han Sverige till gruppseger i Nations Leagues C-division. Den 14 oktober 2025 valde Svenska Fotbollförbundet dock att avsluta Dahl Tomassons uppdrag som förbundskapten för Sveriges landslag efter svaga resultat i VM-kvalet.[5] Sverige låg då på sista plats i sin grupp med en poäng efter fyra spelade matcher.