Lindströms moderklubb är Ahlafors IF. Som 14-åring gick han över till Örgryte IS.[2] Redan under sin debutsäsong i Örgryte IS A-lag 2011 tog Lindström en ordinarie plats på mittfältet. Han fick därefter utmärkelsen "Morgondagens stjärna" som går till säsongens bästa unga spelare i Division 1 både 2011 och 2012.[3] Lindström spelade från och med omgång två i Söderettan 2012 med ÖIS i tröja nummer 125 som en symbol för att Örgryte IS samma år firade 125-årsjubileum som förening.[4]
Lindström tog inför säsongen 2013 över lagkaptensbindeln från den mer rutinerade David Leinar.[5]
Den 17 november 2016 värvades Lindström av BK Häcken, där han skrev på ett ettårskontrakt med option på ytterligare tre år.[6] Efter en säsong i BK Häcken återvände Jakob Lindström till Örgryte IS, övergången presenterades på klubbens hemsida 11 december 2017.