1980 började Waddle spela för Newcastle United hans första stora klubb. I juli 1985 flyttade han från Newcastle United till Tottenham Hotspur FC. Waddle spelade yttermittfältare i Tottenham Hotspur FC och var då klubbkamrat tillsammans med bland annat Gary Lineker, Glenn Hoddle och Paul Gascoigne. I Tottenham etablerade han sig själv som engelsk landslagsspelare med bland annat VM 1986 och VM 1990 på meritlistan. Han blev syndabock tillsammans med Stuart Pearce efter att ha missat sin straff i VM-semifinalen 1990 mot Västtyskland.
Efter att ha gjort 33 mål på 138 matcher för Tottenham flyttade han i juli 1989 till franska Olympic Marseille för 4,5 miljoner pund. Det var då den tredje högsta övergångssumman i världen för en fotbollsspelare. Han blev fransk mästare med Olympic Marseilles 1990, 1991 och 1992. Waddle återvände till England 1992 för att spela med Sheffield Wednesday.[1]